Модификация 737-400 была разработана в 1985 году и была призвана заполнить промежуток между Boeing 737-300 и 757-200. Модификация конкурировала с Airbus A320 и McDonnell Douglas MD-80, поскольку заменила ранее конкурировавший с ним 727-200. По сравнению с 737-300 она была удлинена на 3,45 м и могла перевозить до 168 пассажиров. Для предотвращения удара о полосу хвостом был установлен отбойник. Лонжероны крыла были усилены. Первый самолёт был показан 26 января 1988 года, первый полёт состоялся 19 февраля 1988 года.
Самолёт вошёл в строй 15 сентября 1988 года; первым заказчиком стала авиакомпания Piedmont Airlines, заказавшая 25 самолётов.